Первый регулярный пассажирский авиамаршрут из Ташкента в Алма-Ату открылся в мае 1924 года. В 1930-е годы здесь было построено первое здание аэропорта, до наших дней оно не сохранилось.

В октябре 1955 года начались регулярные рейсы по маршруту Ташкент — Москва на самолётах Ил-14. Уже через год в небо поднялся первый реактивный Ту-104, а с 1959 года по многим направлениям стали летать Ил-18. В 1958 году аэропорт «Ташкент» получил статус международного аэропорта I класса.

В 1956 году появилось новое двухэтажное здание аэровокзала, спроектированное архитекторами И. Мерппортом и М. Кондаковой. Оно отличалось выразительным обликом и стало одной из архитектурных визитных карточек города.

Со временем старое здание перестало отвечать потребностям стремительно развивающейся гражданской авиации. Было принято решение построить новый аэровокзал, проект которого разработали специалисты московского института «Аэропроект» совместно с ташкентскими архитекторами. Главная цель нового проекта — создать максимально комфортные условия для пассажиров.

Новое здание аэропорта открылось в 1976 году. Архитекторы Е. Ермолаев, Л. Иванов и И. Хуснутдинов реализовали принципы функционального минимализма: пассажиропотоки были разведены по уровням — прибытие на первом этаже, вылет на втором. Для удобства вылетающих была устроена эстакада, ведущая прямо на второй этаж; она утопала в тени нависающего козырька и одновременно служила навесом для нижнего уровня. Слева от главного здания находился ресторан, соединённый с аэровокзалом крытой галереей.

В 2001 году аэровокзальный комплекс Ташкента прошёл полную реконструкцию и стал одним из крупнейших в регионе. Он был оснащён современными системами навигации и обслуживания, что позволило принимать практически все типы воздушных судов мира.

В 2013 году открылся терминал местных авиалиний с отдельным въездом со стороны кольцевой автодороги. Этот терминал связан с международным аэропортом внутренней автомагистралью.

В январе 2017 года международному аэропорту Ташкента присвоено имя первого президента Узбекистана — Ислама Каримова.

В 2018 году было разобрано старое здание аэровокзала, а на его месте построен современный терминал для прибывающих пассажиров.

В 2021–2024 годах аэропорт вновь пережил масштабную реконструкцию. Новый фасад был вынесен в сторону автостоянки, появилось просторное светлое фойе с зонами обслуживания и магазинами. Сегодня в обновлённом облике аэропорта лишь с трудом можно разглядеть очертания того самого «нового здания» 1970-х годов.